INVESTIGACIÓN Y CONSERVACIÓN SOBRE MURCIÉLAGOS EN EL ECUADOR

Con los eventos de dispersión hallados, se observó la importancia relativa de las diferentes especies de murciélagos como dispersoras de semillas.

RESULTADOS

Se capturaron 67 individuos correspondientes a 23 especies de murciélagos: 21 Phyllostomidae, de las subfamilias Desmodontinae (una especie), Glossophaginae (dos), Phyllostominae (tres especies), Carolliinae (cinco) y Stenodermatinae (10); y dos Vespertilionidae (tabla 1).

Tabla 1. Especies de murciélagos capturados en el área de la Estación Biológica Wisui. Gremio trófico: Ca = carnívoro, Fr = frugívoro, He = hematófago, In = insectívoro, Ne = nectarívoro.

Figura 3. Curva de rango-abundancia, en la cual se observa la estructura de la comunidad de murciélagos del bosque de la Estación Biológica Wisui capturados durante el período de estudio. Los gremios alimenticios están representados por distintos símbolos y colores. Para acrónimos véase tabla 1.

Se encontró que 13 especies viven en bosque primario, siete en bosque secundario y tres especies ocupan los dos tipos de bosque. El hábitat para cada especie encontrada en el área de estudio se presenta en la tabla 1.

Según se observa en la figura 2, el estimador Chao 1 predijo 41 especies para el esfuerzo de muestreo empleado.

En la curva de rango abundancia destacan por su posición más alta Carollia brevicauda y Sturnira magna, seguidas de otras especies frugívoras (figura 3).

Se encontró que los distintos gremios alimenticios de las comunidades de quirópteros neotropicales de la Amazonía estuvieron representados (figura 3): frugívoros (15 especies), insectívoros (cuatro), nectarívoros (dos), hematófagos (una) y depredadores de pequeños vertebrados (una especie).

De las especies capturadas, Tonatia saurophila es considerada como insectívora ocasionalmente frugívora (Aguirre, 2007); mientras que otras 15 especies son consideradas especialmente frugívoras, de las cuales solo 10 aportaron con datos para nuestro análisis, repartidos en un total de 28 eventos de dispersión correspondientes a 12 morfoespecies de plantas: dos árboles de bosque primario, tres árboles pioneros, tres plantas de sotobosque, dos epífitas y dos hemiepífitas (tabla 2). Además, se registraron cuatro hallazgos de insectos y dos de pulpa de frutos (tabla 2).

DISCUSIÓN

En el área de la Estación Biológica Wisui, de acuerdo con el hábitat que ocupan los quirópteros, el mayor número de especies se encontraron en bosque primario. Este hecho probablemente se debe a un mayor esfuerzo de muestreo en bosque maduro (15 horas), en comparación con el bosque secundario (10 horas), y probablemente también se deba a que durante el trabajo de campo se pudo observar que había una mayor disponibilidad de alimento en el bosque maduro.

La curva de acumulación de especies presenta una fuerte pendiente al final del período de muestreo (figura 2). Además, según el estimador Chao 1 para el esfuerzo de muestreo empleado, se espera todavía registrar otras 18 especies de murciélagos. Por lo tanto, se considera que una importante parte de la diversidad de murciélagos en el área de estudio todavía no ha sido encontrada. De hecho, un estudio posterior incrementó la diversidad de murciélagos a 37 especies, con una nueva estimación del índice Chao 1 a 45 especies (Sánchez-Karste, 2010).

La comunidad de murciélagos observada es heterogénea en cuanto a la abundancia de especies. Mientras que Carollia brevicauda y Sturnira magna fueron las especies abundantes, otras resultaron raras. Este patrón es similar al observado en otras comunidades de murciélagos neotropicales (Kalko et al., 1996a; Lou y Yurrita, 2005).

Tabla 2. Semillas, pulpa e insectos registrados en las heces de los murciélagos capturados en la Estación Biológica Wisui. Se muestran las morfoespecies de plantas agrupadas por su ecología y familia. Para acrónimos véase tabla 1.

Los murciélagos frugívoros (15 especies de las 23 registradas), fueron los dominantes, entre los cuales destacan, como ya se ha señalado, Carollia brevicauda y Sturnira magna. Esta proporción dentro de la especies frugívoras concuerda con estudios previos de comunidades de murciélagos neotropicales (Kalko et al., 1996b; Lou y Yurrita, 2005).

Es importante indicar que con la metodología empleada únicamente se registraron murciélagos que se desplazan por la parte baja del bosque y que habitualmente son capturados en redes de neblina. Con otro tipo de muestreos, como el uso de redes de dosel, se aumentaría el número de especies registradas y se exploraría un nuevo estrato en el bosque.

Al obtener un volumen de datos pequeño sobre los eventos de dispersión, no es posible llegar a conclusiones consistentes sobre la repartición de recursos entre los murciélagos frugívoros de la Estación Biológica Wisui. Por lo tanto, es necesario indicar la necesidad de un mayor esfuerzo de muestreo con la finalidad de obtener un volumen importante de datos de dispersión. Sin embargo, si se toma en cuenta esta nota de precaución, cabe destacar que los eventos de dispersión observados corresponden a plantas de distinta ecología: plantas de sotobosque (cinco eventos de dispersión), epífitas (seis), hemiepífitas (siete), árboles pioneros (cinco) y árboles de bosque primario (cuatro eventos). Esto sugiere una buena repartición del uso de recursos disponibles en el momento del estudio.

Anthurium sp. 1 (epífita), Marcgravia helversiana (hemiepífita) y Clusia sp. (árbol de bosque primario), fueron las plantas con más eventos de dispersión (cinco, cinco y tres, respectivamente) y con más especies dispersoras (tres). Por lo tanto, a pesar que se capturaron especies que se desplazan por la parte baja del bosque, fue posible observar que durante el período de muestreo se alimentaron preferentemente de frutos de estratos superiores. Además, estas plantas son habitualmente de bosque primario, especialmente Clusia sp., por lo cual los datos de dieta obtenidos demostrarían una preferencia por forrajear en este hábitat e indicarían una buena dinámica de la vegetación de los últimos estados sucesionales. Existen algunas referencias sobre la importancia de los murciélagos filostómidos frugívoros en los primeros estados de sucesión (e.g., Galindo-González, 1998; Galindo-González et al., 2000; Arteaga et al., 2006; Muscarella y Fleming, 2007), pero no sobre su papel en la dispersión de plantas propias de bosques maduros.

En siete morfoespecies de plantas se observaron eventos de dispersión por una sola especie de murciélago (seis de ellas con un solo dato; de las cuales, cinco fueron el único registro de dispersión para una especie de murciélago). Parece haber una tendencia de que los murciélagos frugívoros menos abundantes sean especies de amplia distribución, especializadas en ciertos frutos que tienen una baja disponibilidad, como ya lo indicaron Kalko et al. (1996a) y Lou y Yurrita (2005). Así por ejemplo, Carollia castanea, con un solo registro de dispersión en nuestro estudio correspondiente a Piper sp. 1, es una especie que tiene amplia distribución (Simmons, 2005; Aguirre, 2007) y una especialista con una fuerte dependencia en espigas de Piperáceas que las toma del sotobosque (Bonaccorso et al., 2007).

Los murciélagos más abundantes, Carollia brevicauda y Sturnira magna, muestran una dieta variada, con seis morfoespecies de semillas e insectos para la primera y cinco morfoespecies de semillas para la segunda. Carollia brevicauda es una especie normalmente abundante y considerada como una frugívora generalista (Emmons y Feer, 1999; Aguirre, 2007), mientras que llama la atención la dominancia de S. magna, una especie cuya abundancia relativa en Ecuador va de no común a frecuente (Tirira, 2007) y de la cual hasta ahora no se disponían datos sobre su alimentación (Tamsitt y Häuser, 1985; Aguirre, 2007). En este estudio se registraron dos especies de Anthurium, dos de Piper y Marcgravia helversiana, los mismos constituyen los primeros datos sobre la dieta de S. magna.

Según los resultados obtenidos, la comunidad de murciélagos frugívoros está dominada por un par de especies abundantes y generalistas, a la vez que contiene otras especies capturadas con menor frecuencia, pero que igualmente son importantes por tener un nicho de dispersión, que aunque es menos amplio, tiene una importancia para el mantenimiento de la diversidad total al dedicarse con mayor preferencia a la dispersión de ciertas especies de plantas que no son explotadas por las especies generalistas. Bien es cierto que con el volumen de datos obtenidos no es posible apoyar esta hipótesis de forma contundente; además, se debe tener en cuenta que precisamente el mayor número de registros de dispersión correspondieron a las especies de murciélagos más abundantes, por el mismo hecho que son capturadas con mayor frecuencia.

Para concluir, la redundancia ecológica entre los dispersores estudiados parecería que no es excesivamente alta, observándose cierto grado de repartición de los recursos y de la función ecológica de dispersar las semillas de las distintas plantas del bosque (Galindo-González, 1998; Galindo-González et al., 2000); por lo cual para la conservación de la integridad del ecosistema deberían tenerse en cuenta todos estos dispersores (Walker, 1992).

En este estudio se obtuvieron evidencias del importante papel que cumplen los murciélagos frugívoros en el ciclo biológico de muchas especies de plantas en los bosques neotropicales, así como en la dispersión de sus semillas y, por lo tanto, en su buen mantenimiento, así como en fenómenos de sucesión ecológica (Galindo-González, 1998; Galindo-González et al., 2000; Muscarella y Fleming, 2007). También es evidente la necesidad de que estos animales sean tomados en cuenta en las gestiones forestales, dada la importancia del papel que desempeñan en la dinámica ecológica de los bosques neotropicales.

AGRADECIMIENTOS

Este trabajo se realizó dentro del programa de maestría en “Biodiversidad en áreas tropicales y su conservación”, auspiciada por el Consejo Superior de Investigaciones Científicas (CSIC) de España, la Universidad Internacional Menéndez Pelayo (UIMP) de Madrid y la Universidad Central del Ecuador (UCE), de Quito. Agradecemos a estas instituciones, así como a la comunidad shuar de Wisui (Ecuador) y al Missouri Botanical Garden (St. Louis, EE.UU.), por la creación de la Estación Biológica de Wisui como un centro de educación, investigación y conservación y por la atención brindada durante el transcurso de este estudio. Octavio Jiménez-Robles, Kathrin Barboza y Arturo Baile disfrutaron además de becas financiadas por el CSIC. Agradecemos a BIOTA-PCMB de Bolivia y a la Escuela Politécnica Nacional del Ecuador por el préstamo del material de campo. También queremos dar nuestro reconocimiento a Jesús Muñoz, Director del programa de posgrado indicado, por su excelente trabajo y apoyo. A Santiago F. Burneo por la elaboración del mapa.

LITERATURA CITADA

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Recibido: 23 de febrero de 2010

Aceptado: 15 de julio de 2011

EFECTO DE BORDE SOBRE MURCIÉLAGOS FILOSTÓMIDOS EN LA AMAZONÍA ECUATORIANA EDGE EFFECT ON PHYLLOSTOMIDS BATS IN THE ECUADORIAN AMAZON

Gabriela Toscano1 y Santiago F. Burneo2, 3

1 Escuela de Ciencias Biológicas, Pontificia Universidad Católica del Ecuador.

Av. 12 de Octubre 1076 y Roca, Quito, Ecuador.

2 Museo de Zoología, Escuela de Ciencias Biológicas, Pontificia Universidad Católica del Ecuador.

Av. 12 de Octubre 1076 y Roca, Quito, Ecuador.

3 Programa para la Conservación de los Murciélagos del Ecuador.

Correo electrónico de contacto: gaby_toscanom@yahoo.com

RESUMEN

Se analizó la composición y abundancia de murciélagos de la familia Phyllostomidae a lo largo de un gradiente de distancia de 1 200 m, a partir de una carretera construida en Chiro Isla (Orellana, Ecuador), para determinar un posible efecto de borde. También se analizó la distribución de especies en diferentes tipos de hábitat (bosque de tierra firme, bosque temporalmente inundado, pantano y cuerpos de agua). Con el uso de redes de neblina se capturaron 253 individuos pertenecientes a tres familias, 36 especies y seis gremios alimenticios; de los individuos capturados, 249 correspondieron a la familia Phyllostomidae, distribuidos dentro de 33 especies. La riqueza de especies fue mayor en el bosque de tierra firme, aunque los cuerpos de agua presentaron alta riqueza, a pesar de los pocos puntos de muestreo. Las especies mayormente capturadas fueron Carollia brevicauda, C. castanea, Artibeus obscurus y Rhinophylla pumilio, las cuales representaron el 52% del total de capturas (n = 129). Los histogramas de frecuencias de captura muestran claramente que hay una tendencia a disminución de la abundancia de especies comunes con la distancia desde el borde de bosque. Los murciélagos nectarívoros (subfamilias Glossophaginae y Lonchophyllinae) están ausentes en las cercanías al borde y están mejor representados hacia los 900 m de distancia. Especies con necesidades de hábitat y alimento especializadas, características de interior de bosque, como Chrotopterus auritus, Tonatia saurophila y Vampyrum spectrum, fueron encontradas a partir de los 300 m de distancia, lo cual sugiere que desde este punto se trata de un bosque poco perturbado. Especies de las subfamilias Carolliinae y Stenodermatinae (Frugívoros Recogedores de Sotobosque) están ampliamente distribuidas en todo el gradiente de distancia, pero su abundancia es mayor en los primeros 100 m y disminuye hacia el interior. Carollia brevicauda estuvo presente en todas las distancias y hábitats analizados; sin embargo, la mayor abundancia de esta especie y de Artibeus obscurus se observó en los primeros 100 m y decreció marcadamente hacia los 1 000 m de distancia. Los resultados obtenidos demostrarían que estas especies pueden ser buenas indicadoras de fragmentación de hábitats.

Palabras claves: Carolliinae, Chiro Isla, diversidad, provincia de Orellana, Stenodermatinae.

ABSTRACT

We analyzed Phyllostomidae composition and abundance along a gradient from the forest edge to the interior of 1,200 m in Chiro Isla (Orellana, Ecuador) in order to assess a possible border effect due to the construction of a road. We also analyzed the distribution of four habitat types (terra firme, temporarily flooded forest, swamp and water bodies). By mist-netting, 253 individuals were captured belonging to three families, 36 species and six feeding guilds; 249 individuals and 33 species belonging to the Phyllostomidae. Species richness was greater within terra firme forest, but also water bodies were relatively rich despite few sampling points. Carollia brevicauda, C. castanea, Artibeus obscurus and Rhinophylla pumilio were the most abundant species, representing 52% of all captures (n = 129). Capture frequency histograms show a tendency to diminish abundance of common species towards the forest interior. Nectarivorous species (Glossophaginae and Lonchophyllinae) were absent near the forest edge, being captured 900 m away from the road. Species with specialized habitat and feeding requirements like Chrotopterus auritus, Tonatia saurophila, and Vampyrum spectrum, were found 300 m away from the edge, suggesting that this could be an undisturbed forest. Species of the subfamilies Carolliinae and Stenodermatinae (categorized as gleaning frugivores that typically specialize on highly cluttered landscapes) were widely distributed along the gradient, but more often captured within the first 100 m of disturbed areas, diminishing towards 1,000 m in the intact interior. Carollia brevicauda was present at all distances and habitat types. This species along with Artibeus obscurus were more abundant in the first 100 m from edges. Thus, these species appear to be useful indicators of habitat disruption.

Keywords: Carolliinae, Chiro Isla, diversity, edge effect, Orellana Province, Stenodermatinae.

Investigación y conservación sobre murciélagos en el Ecuador (D. G. Tirira y S. F. Burneo, eds.).

Pontificia Universidad Católica del Ecuador, Fundación Mamíferos y Conservación y Asociación Ecuatoriana de Mastozoología.

Publicación especial sobre los mamíferos del Ecuador 9: 47–60, Quito (2012).

INTRODUCCIÓN

Efecto de borde se define como el resultado de la interacción entre dos ecosistemas adyacentes o cualquier cambio en la distribución de una variable que ocurre en la transición entre hábitats (López-Barrera, 2004). Los bordes influyen sobre una serie de procesos ecológicos que tienen un efecto sobre la diversidad y regeneración de los bosques, así como también se observan cambios sobre condiciones abióticas como intensidad de luz, viento, temperatura, humedad y en los flujos de nutrientes y contaminantes (Dale et al., 2000; Weathers et al., 2001).

Las carreteras son predominantes en muchos paisajes, cuya presencia se encuentra en constante incremento; por lo general, están asociadas con efectos negativos en la integridad biótica, como dispersión de especies exóticas y modificaciones en la conducta de los animales al ocasionar cambios en el área de vida, movimientos, éxito reproductivo y respuestas de escape (Trombulak y Frissell, 2000).

La familia más diversa de murciélagos en el neotrópico es Phyllostomidae, la cual abarca más del 60% de las especies de murciélagos de Sudamérica (Fenton et al., 1992). Debido a su amplia radiación ecológica, los murciélagos filostómidos muestran una alta diversidad taxonómica y ecológica. Además de ser abundantes, son fáciles de capturar en redes de neblina, son tróficamente diversos y participan en procesos que contribuyen a la regeneración rápida de los bosques (Cosson et al., 1999; Medellín et al., 2000), por lo cual tienen un gran potencial como indicadores de perturbación ambiental, con un rol importante en el mantenimiento de la diversidad de los trópicos (Medellín et al., 2000). La declinación en el número de individuos o especies de murciélagos es una consecuencia directa de la alteración, fragmentación o deterioro de sus hábitats (Wickramasinghe et al., 2003), causadas principalmente por actividades antropogénicas.

En estudios donde se han utilizado a los murciélagos como indicadores de perturbación para evaluar el estado de conservación de áreas determinadas, se ha encontrado una correlación entre la perturbación del bosque y la riqueza y abundancia de murciélagos, lo cual demuestra que la especialización ecológica es responsable de la poca habilidad de ciertas especies a adaptarse a cambios en el hábitat (Fenton et al., 1992; Medellín et al., 2000; Schulze et al., 2000; Clarke et al., 2005).

El impacto de las actividades humanas en los bosques puede ser evaluado mediante el estudio de grupos taxonómicos indicadores del estado del hábitat. Para ser útiles como bioindicadores, los taxones deben ser abundantes, de amplia distribución, diversos tanto en su ecología, taxonomía y posición en la cadena trófica, deben ser fáciles de capturar y con una respuesta a los cambios de una manera cuantitativa y predecible (Noss, 1990; Medellín et al., 2000).

La rapidez con la cual los bosques en la Amazonía se destruyen puede tener efectos profundos en la dinámica de las poblaciones biológicas (Bierregaard et al., 1992). Recientemente se ha empezado a dar importancia a estudios en los fragmentos de bosque y su efecto sobre la función y estructura del ecosistema. Diferentes estudios han demostrado que existen cambios en la composición de las comunidades de murciélagos debido a alteraciones en el hábitat (e.g., Fenton et al., 1992; Medellín et al., 2000; Schulze et al., 2000; Carrión, 2005; Clarke et al., 2005); sin embargo, no existen estudios publicados sobre los efectos de dichas perturbaciones en comunidades de murciélagos en la Amazonía de Ecuador.

Figura 1. Ubicación del área de estudio y de la carretera construida dentro de la comunidad de Chiro Isla, área de amortiguamiento del Parque Nacional Yasuní, provincia de Orellana.

ÁREA DE ESTUDIO

El área de estudio se encuentra en el norte de la Amazonía ecuatoriana, incluye parte de la zona de amortiguamiento del Parque Nacional Yasuní, en la comunidad quichua de Chiro Isla, provincia de Orellana (figura 1), la cual forma parte del proyecto de desarrollo del Bloque Petrolero 31, a cargo de la compañía Petrobrás Energía Ecuador.

El tipo de vegetación dentro del área estudiada corresponde a Bosque húmedo tropical y Bosque muy húmedo tropical de la cuenca baja de la Amazonía (Cañadas-Cruz, 1983; Sierra, 1999). La topografía es relativamente plana, por lo cual en época de lluvia el área se inunda debido a la abundancia de ríos y esteros que la atraviesan. Esta zona se encuentra entre 212 y 227 m de altitud y presenta una temperatura media anual de 25,8°C, con una precipitación promedio de 235,9 mm al año (Hijmans et al., 2005).

METODOLOGÍA

El trabajo efectivo de campo fue de 83 días, entre los meses de agosto y diciembre de 2005, con un total de 1 200 horas/red. Se ubicaron cinco puntos de estudio a lo largo de la vía Chiro Isla-Apaika, que se ubica entre los ríos Napo y Tiputini y permite el acceso al Bloque 31 (figura 1). Durante el período de campo, la vía se encontraba en construcción y tiene una longitud de 12,8 km. A partir de los puntos de trabajo seleccionados se establecieron transectos de alrededor de 1 100 m de longitud desde la carretera hacia el interior del bosque, divididos en segmentos cada 20 m.

Cada transecto fue divido en cinco segmentos de 200 m cada uno, en los cuáles se colocaron 10 redes de neblina por noche, a una distancia de 20 m cada una, las cuales permanecieron abiertas entre las 18:00 y las 22:00 horas. Cada transecto fue muestreado por un período de 15 noches consecutivas (tres noches por segmento), durante cinco meses.

Adicionalmente al estudio de efecto de borde, se tomaron datos sobre el tipo de hábitat para analizar la composición de las especies de murciélagos filostómidos. Se muestreó un total de 224 puntos, de los cuales 151 pertenecieron a bosque de tierra firme, 17 a bosque temporalmente inundado, 42 a pantano y 14 a cuerpos de agua, como arroyos, esteros y ríos.