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Los individuos capturados fueron identificados con la ayuda de las claves de identificación disponibles en Albuja (1999) y Tirira (1999, 2007). Los ejemplares colectados fueron depositados en el Museo de Zoología de la Pontificia Universidad Católica del Ecuador (QCAZ). Para especies comunes, de fácil identificación en el campo, se capturó solamente un número representativo de individuos.

La clasificación gremial de las especies registradas se realizó mediante la propuesta de Kalko et al. (1996). Para determinar especies comunes se siguió la clasificación de Tirira (2007) y para las especies raras, se aplicaron los criterios de Clarke et al. (2005), quienes determinan que especies raras son aquellas que presentan menos de 0,5% del total de las capturas, información que se corroboró con la propuesta por Tirira (2007).

Se utilizó el índice de diversidad de Margalef, en el cual mientras más alto es el valor, es mayor la diversidad (Magurran, 1988).

RESULTADOS

El total de murciélagos filostómidos capturados durante el período de estudio fue de 249 individuos, agrupados en 22 géneros y 33 especies (tabla 1, figura 2). Este grupo se subdividió en cinco subfamilias, cuyo porcentaje con respecto a la diversidad fue mayor para Stenodermatinae, con 13 especies un 41%; seguida por Phyllostominae, con 11 (32%); Carolliinae, con cinco (15%); Glossophaginae, con tres (9%); y Lonchophyllinae; con una especie (3% del total de especies capturadas en este estudio; figura 3).

Al tomar en cuenta la abundancia de especies capturadas, Carolliinae presentó el mayor número, con 124 capturas que equivale a un 50%; seguida por Stenodermatinae, con 82 individuos (33%); Phyllostominae, con 37 (15%); Glossophaginae, con cinco (2%); y Lonchophyllinae, con una captura (0,4%; figura 3).

Patrones de composición de comunidades

La distribución de las especies en los rangos de distancias (figura 4), presenta que la tasa de captura de individuos fue mayor en dos puntos: (0–100 m y 700–800 m). La distribución de las capturas se ajustan a una tendencia logarítmica, con un valor de r = 0,5298 (p = 0,094).

Los gráficos de tasa de captura de las subfamilias presentan una pendiente claramente negativa, con la abundancia que disminuye hacia los 1 000 m de distancia (figura 5).

Gremios alimenticios

Se registraron cinco gremios alimenticios: carnívoro recogedor de sotobosque (CRS), frugívoro recogedor de sotobosque (FRS), insectívoro recogedor de sotobosque (IRS), nectarívoro (NE) y omnívoro recogedor de sotobosque (ORS). La figura 6 muestra la diversidad y abundancia de los murciélagos capturados, agrupados por los gremios alimenticios a los cuales pertenecen, en donde FRS mostró la mayor abundancia de especies, con el 56% del total registrado (n = 19). IRS, ORS y NE representaron para cada gremio el 12% de los registros (con cuatro especies capturadas por gremio); mientras que para CRS el valor fue de 9%, correspondiente a tres especies (Chrotopterus auritus, Trachops cirrhosus y Vampyrum spectrum). Con respecto a la abundancia relativa, FRS presentó un total de 205 capturas (82%), seguido por IRS, con 21 capturas (8%), ORS, con nueve (4%), CRS, con ocho (3%) y NE, con seis capturas (2%).

Especies comunes y raras

La figura 7 muestra el análisis de la abundancia de especies comunes y raras con respecto a los rangos de distancia, en donde se observa que la abundancia de las especies comunes disminuye con la distancia del borde, mientras que la abundancia de las especies raras permanece constante a lo largo del gradiente de distancia. La línea de tendencia muestra una distribución lineal con un valor de r = 0,59 (p = 0,056), con una pendiente negativa que muestra claramente que la abundancia de especies comunes disminuye en relación con la distancia al borde.

En cuanto a la abundancia, las especies comunes en el estudio fueron: Carollia brevicauda, con 51 registros (que corresponden al 20,5% del total de individuos capturados), Carollia castanea, con 29 individuos (11,7%), Artibeus obscurus, con 24 (9,6%), Rhinophylla pumilio, con 25 (10%), Artibeus planirostris, con 15 (6,3%) y Carollia perspicillata, con 11 registros (4,4% del total de capturas). Las especies clasificadas como raras fueron: Choeroniscus minor, Chrotopterus auritus, Vampyrum spectrum, Rhinophylla fischerae y Enchisthenes hartii, con un registro cada una. Las otras especies de murciélagos filostómidos registradas en el estudio fueron clasificadas como frecuentes y poco comunes (tabla 1).

Al analizar la distribución de cada especie en el transecto lineal (figura 8), se observa que existe una tendencia de disminuir la abundancia conforme se incrementa la distancia del borde de bosque, con una pendiente negativa y valores de r = 0,68 (p = 0,20) para Artibeus obscurus; r = 0,66 (p = 0,026) para Carollia brevicauda; r = 0,449 (p = 0,092) para C. perspicillata; r = 0,43 (p = 0,182) para Rhinophylla pumilio; y r = 0,40 (p = 0,214) para A. planirostris.

Tabla 1. Especies de murciélagos capturadas en el estudio de Chiro Isla (Orellana). Gremios indicados: CRS = Carnívoro recogedor del sotobosque (RS), FRS = Frugívoro RS, IRS = Insectívoro RS, NE = Nectarívoro y ORS = Omnívoro RS. La clasificación de abundancia se realizó en base a Clarke et al. (2005) y Tirira (2007).

Subfamilia	Especie	No. de individuos	Gremio	Abundancia
Glossophaginae (3)	Anoura cf. aequatoris	2	NE	No clasificada
	Choeroniscus minor*	1	NE	Poco común
	Glossophaga soricina	2	NE	Frecuente
Lonchophyllinae (1)	Lonchophylla thomasi	1	NE	Poco común
Phyllostominae (11)	Chrotopterus auritus	1	CRS	Raro
	Lophostoma silvicolum*	16	IRS	Frecuente
	Micronycteris megalotis	2	IRS	Frecuente
	Micronycteris minuta	1	IRS	Poco común
	Mimon crenulatum	2	IRS	Frecuente
	Phyllostomus discolor	2	ORS	Poco común
	Phyllostomus elongatus	3	ORS	Frecuente
	Phyllostomus hastatus	2	ORS	Común
	Tonatia saurophila*	2	ORS	Frecuente
	Trachops cirrhosus	6	CRS	Poco común
	Vampyrum spectrum	1	CRS	Raro
Carolliinae (5)	Carollia brevicauda	51	FRS	Común
	Carollia castanea	29	FRS	Común
	Carollia perspicillata	11	FRS	Común
	Rhinophylla fischerae	8	FRS	Raro
	Rhinophylla pumilio	25	FRS	Común
Stenodermatinae (13)	Sturnira lilium	4	FRS	Común
	Sturnira magna	10	FRS	Poco común
	Artibeus lituratus	2	FRS	Común
	Artibeus obscurus	24	FRS	Común
	Artibeus planirostris	15	FRS	Común
	Dermanura anderseni	7	FRS	Frecuente
	Dermanura glauca	3	FRS	Frecuente
	Chiroderma trinitatum	2	FRS	Raro
	Enchisthenes hartii	1	FRS	Raro
	Mesophylla macconnelli	5	FRS	Frecuente
	Platyrrhinus helleri	1	FRS	Frecuente
	Vampyressa thyone	4	FRS	Común
	Vampyriscus bidens*	3	FRS	Poco común
Total (33 especies)		249

* Fotografía de archivo disponible.

Figura 2. Especies de murciélagos registradas: [A] murciélago longirostro menor (Choeroniscus minor); [B] murciélago de orejas redondas de garganta blanca (Lophostoma silvicolum); [C] murciélago grande de orejas redondas (Tonatia saurophila); [D] murciélago de orejas amarillas de dos dientes (Vampyriscus bidens). Fotos de archivo de Diego G. Tirira.

Figura 3. Frecuencia y abundancia de especies de murciélagos filostómidos (Phyllostomidae) que han sido registradas en el estudio de Chiro Isla (provincia de Orellana), según las subfamilias a las cuales pertenecen.

Diversidad y abundancia según los diferentes tipos de hábitat

En el hábitat de tierra firme se encontraron 182 individuos correspondientes a 31 especies; en pantano se obtuvieron 26 registros de 14 especies; en bosque temporalmente inundado 22 individuos agrupados en 13 especies y en cuerpos de agua se registraron 19 individuos agrupados en nueve especies. La especie más abundante en todos los hábitats estudiados fue Carollia brevicauda, con 26 registros en bosque de tierra firme, 11 en pantano, seis en bosque temporalmente inundado y siete en cuerpos de agua.

El índice de diversidad para el bosque de tierra firme fue de DMg = 29,8; para pantano y para bosque temporalmente inundado fue de DMg = 12,7; mientras que los cuerpos de agua obtuvieron un índice de DMg = 8,7.

Otras familias registradas

Durante el presente estudio también se capturaron otros cuatro ejemplares de murciélagos correspondientes a tres especies y familias: un ejemplar de Peropteryx macrotis (Emballonuridae), uno de Thyroptera tricolor (Thyropteridae) y dos de Myotis nigricans (Vespertilionidae). Estos cuatro individuos pertenecen al gremio de insectívoros voladores, que representa un 1,5% del total de capturas durante el estudio.

DISCUSIÓN

La tasa de captura mostró dos picos de abundancia (figura 4); el primero de ellos al inicio del transecto (entre los 0–100 m), posiblemente explicado por la perturbación que provocó la construcción de la carretera, lo cual concuerda con el análisis de Restrepo et al. (1999), en un estudio con aves, en donde las tasas de captura fueron mayores en los primeros 200 m desde el borde de bosque recién formado y que la abundancia de frutas, sobre todo de plantas pioneras fue mayor. El segundo pico de abundancia fue encontrado a los 700–800 m y podría ser atribuido a la distribución en parches que presentan algunas especies en los trópicos (Laurance et al., 2002), es decir, producto del azar o por artefactos de muestreo.

Figura 4. Distribución de las capturas (línea gris) a lo largo del gradiente de distancia y tendencia logarítmica de las capturas (línea negra) (p = 0,094), en el estudio de Chiro Isla (Orellana).

En un estudio efectuado en la Guayana Francesa (Brosset et al., 1996), se encontró que la presencia de especies pertenecientes a la familia Phyllostominae, con excepción de Phyllostomus discolor, estuvo asociada con hábitats menos alterados, debido al grado de especialización ecológica y de comportamiento, resultado de la repartición de nichos disponibles entre diferentes especies, lo cual causa una relativa incapacidad para adaptarse a las modificaciones ambientales causadas por el ser humano. Algunos de los miembros de la subfamilia Phyllostominae, como Micronycteris megalotis, Chrotopterus auritus y Mimon crenulatum fueron descritos con una alta sensibilidad a la fragmentación; además, en el estudio realizado por Clarke et al. (2005), se encontraron estas especies solo en bosque primario; lo mismo encontró Schulze et al. (2000) con Vampyrum spectrum y Chrotopterus auritus, por lo cual se piensa que su presencia en este estudio puede ser un buen indicativo de integridad del ambiente, como lo sugiere Fenton et al. (1992).

Gremios alimenticios

Los murciélagos frugívoros recogedores de sotobosque (FRS) constituyeron más de la mitad del total de individuos capturados en este estudio (figura 6), lo cual está de acuerdo con otras investigaciones realizadas en el neotrópico (Kalko et al., 1996; Simmons y Voss, 1998; Clarke et al., 2005), en las cuales se reporta que el gremio de los frugívoros es el de mayor abundancia. La presencia de miembros de las subfamilias Carolliinae y Stenodermatinae (todos dentro del gremio FRS), en todos los rangos de distancia estudiados, puede explicarse principalmente porque estas especies son generalistas y están caracterizadas por su amplia distribución, por lo cual constituyen el grupo de murciélagos más abundante en la mayoría de ecosistemas que habitan (Tirira, 2007). Además, es conocido que los murciélagos frugívoros viajan largas distancias desde sus refugios hasta el lugar de forrajeo (Medellín et al., 2000).

Los primeros 100 m estudiados presentaron la mayor abundancia de individuos del gremio FRS (83%, n = 206), lo cual concuerda con estudios de Laurence (2002), quien demuestra que la abundancia de murciélagos frugívoros se incrementa dramáticamente en los bordes, lo cual se explica, posiblemente, a que en esta distancia existe una mayor distribución de plantas pioneras, las cuales constituyen la dieta principal de la mayoría de estas especies (Restrepo et al., 1999). Por su parte, Schulze et al. (2000) reportó un incremento en la abundancia de ciertas especies de Carolliinae y Stenodermatinae en áreas perturbadas. En este estudio, sí se observa un aumento en la abundancia de Carollia brevicauda, C. perspicillata y Rhinophylla pumilio (Carolliinae), Artibeus obscurus y A. planirostris (Stenodermatinae) en los primeros 100 m, lo cual podría sugerir un efecto de borde en este rango de distancia a partir del cual disminuye notablemente la abundancia.

Carollia brevicauda presentó una gran adaptación a todos los rangos de distancia estudiados, seguramente porque esta especie presenta la dieta más variada, alimentándose de varias especies de frutas, entre las cuales se incluyen, entre otras, Piper sp. (Piperaceace), Anthurium sp. (Araceae) y Vismia sp. (Clusiaceae); además de otras familias, como Solanaceae y Melastomataceae (Molinari, 1984; Lindner y Morawetz, 2006).

Figura 5. Distribución de las capturas de subfamilias en Chiro Isla (Orellana), a lo largo del gradiente de distancia (línea gris) y tendencia logarítmica de las capturas (línea negra): [A] Phyllostominae (p = 0,114); [B] Carolliinae (p = 0,083); [C] Stenodermatinae (p = 0,06).

Especies comunes y raras

Según demuestran los resultados (figura 8), se observa que existe una tendencia a disminuir la abundancia de especies comunes conforme aumenta la distancia del borde. Este resultado confirma lo cual se ha dicho en otros estudios de fragmentación: que la abundancia de especies comunes es mayor hacia los bordes y disminuye progresivamente hacia el interior del bosque (Laurance et al., 2002; Pardini, 2004), lo cual puede ser debido a que los murciélagos prefieren volar en bordes o caminos en el paisaje para facilidad de navegación (Gehrt y Chelsvig, 2003; Lindner y Morawetz, 2006).

Figura 6. Porcentaje de especies e individuos registrados en Chiro Isla (Orellana), agrupados según el gremio alimenticio al cual pertenecen: CRS = Carnívoro recogedor de sotobosque, FRS = Frugívoro recogedor de sotobosque, IRS = Insectívoro recogedor de sotobosque, NE = Nectarívoro y ORS = Omnívoro recogedor de sotobosque.

Se registraron pocas especies con abundancia alta, las cuales en conjunto representan un 56% del total de murciélagos filostómidos capturados: Carollia brevicauda (20,5%, n = 51), C. castanea (11,7%, n = 29), Rhinophylla pumilio (10%, n = 25), Artibeus obscurus (9,6%, n = 24) y Carollia perspicillata (4,4%, n = 11); mientras que 28 especies (43,8%), estuvieron representadas por pocos registros a lo largo de este estudio, lo cual concuerda con Fleming et al. (1972), quienes reportan que las comunidades de murciélagos en Costa Rica y Panamá estuvieron caracterizadas por la presencia de tres a cuatro especies comunes con abundancias relativamente altas y muchas especies raras con un bajo número de individuos. Lophostoma silvicolum, un murciélago insectívoro, también presentó un alta tasa de captura (n = 16); sin embargo, no sigue el mismo patrón de las especies anteriores, con un pico en el rango de distancia de 700–800 m, diferencia que posiblemente se deba un artefacto del muestreo, es decir, la red pudo estar colocada cerca de un dormidero o en una ruta de salida de esta especie.

De las especies encontradas en este estudio destacan Chrotopterus auritus, Tonatia saurophila, Vampyrum spectrum y Chiroderma trinitatum, las cuales son especies raras que prefieren volar en bosque primario (Tirira, 2007). Chrotopterus auritus usualmente ha sido encontrada en áreas con alta riqueza de especies de murciélagos (Medellín, 1989); Vampyrum spectrum ocupa un nicho trófico alto y su gran tamaño la hacen particularmente susceptible a perturbaciones ambientales (Navarro y Wilson, 1982); Chiroderma trinitatum es una especie rara, característica de interior de bosque (Tirira, 2007); especies que fueron encontradas a partir de los 290 m desde el borde. Adicionalmente, Tonatia saurophila, considerada como una especie que posee hábitos alimenticios y comportamiento especializados (Montero y Espinosa, 2005), fue encontrada en este estudio a 130 m de distancia. La presencia de estas especies sugiere que en los primeros 100 m podría existir un efecto de borde, el cual coincide con algunos estudios que reportan que la mayor parte de efectos de borde en microclima y distribución de vegetación ocurren dentro de los primeros 100 m y se extienden hasta los 400 m (Laurance et al., 2002; Laurancea, 2004; Pérez, 2007).

Las especies consideradas raras constituyen el núcleo de un área sin alteración debido a su especificidad a nivel de hábito alimenticio y de comportamiento (Kalko et al., 1996). Galindo-González (2004) clasifica a Chrotopterus auritus, Tonatia saurophila, Vampyrum spectrum y Chiroderma trinitatum, como especies dependientes del hábitat, por lo cual su presencia tiene una connotación ecológica especial, ya que se acepta como manifestación de una adecuada concordancia entre rango de tolerancia y rango ambiental por lo cual no se las encuentra en áreas alteradas, lo cual las califica como buenas indicadoras del estado de hábitat (Kalko et al., 1996).

Figura 7. Distribución de las capturas de especies comunes y raras a lo largo del gradiente de distancia en el estudio de Chiro Isla (Orellana); la línea de tendencia lineal (p = 0,056).

Composición en diferentes tipos de hábitat

La mayoría de especies registradas no presentan una asociación específica con algún tipo de hábitat, seguramente por su tendencia a ocupar un amplio espectro de hábitats debido a la capacidad de vuelo, que les permite cubrir varios kilómetros de distancia por noche de actividad (Bernard y Fenton, 2003; Lindner y Morawetz, 2006); estas características convierten a los murciélagos en elementos claves para la regeneración de los bosques, sobre todo porque las especies de las subfamilias Carolliinae y Stenodermatinae son las principales transportadores de semillas de plantas pioneras, que permiten la conectividad de bosques fragmentados (Medellín y Gaona, 1999; Galindo-González et al., 2000; Lindner y Morawetz, 2006). Para el resto de especies, no se encontraron patrones claros de distribución, sobre todo por el bajo número de registros.

La relativa alta diversidad encontrada en los cuerpos de agua resalta su importancia como centros de actividad de los murciélagos, especialmente para forrajear (Grindal et al., 1999; Galindo-González y Sosa, 2003; Wickramasinghe et al., 2003), ya que, a pesar que los muestreos posiblemente no fueron suficientes durante el estudio, los cuerpos de agua registraron una alta diversidad en relación con los otros tipos de hábitat, si se toma en cuenta que en los hábitats de pantano y bosque temporalmente inundado se registraron 13 especies, mientras que en los cuerpos de agua se registraron nueve especies.

CONCLUSIONES

•La distribución de las especies de la familia Phyllostomidae a lo largo del estudio fue heterogénea.

•Los primeros rangos de distancia (0–100 m) aparentemente presentan un efecto de borde, ya que especies como Carollia brevicauda (16%), Artibeus obscurus (25%), Rhinophylla pumilio (32%) y Carollia castanea (21%), presentan la mayor abundancia, lo cual, puede ser considerado como un indicador de alteración ambiental.

•Las regresiones realizadas para las especies y subfamilias muestran una tendencia a disminuir en abundancia conforme se aleja del borde de bosque.

•El gremio de murciélagos frugívoros recogedores de sotobosque fue el más abundante y estuvo representado en todos los rangos de distancia, en especial en los primeros 100 m, en donde las subfamilias Carolliinae y Stenodermatinae fueron las más abundantes.

•Carollia brevicauda estuvo presente en todos los rangos de distancia de este estudio, con la mayor tasa de captura en los primeros 100 m, con el 26% del total de las capturas en este rango de distancia.

•El tipo de hábitat, al parecer, no es un limitante en la distribución de los murciélagos, ya que las subfamilias y gremios alimenticios encontrados estuvieron presentes indistintamente en los hábitats estudiados.

Figura 8. Distribución de las capturas de especies comunes (gráficos de A a E), a lo largo del gradiente de distancia (línea gris) y tendencia logarítmica de captura (línea negra), en Chiro Isla (Orellana). Nótese la diferencia con el gráfico F, de una especie frecuente.

RECOMENDACIONES

•Se considera importante realizar estudios de larga duración para registrar los cambios en la composición y comportamiento de las especies después de un evento de fragmentación.

•Se sugiere realizar estudios de efecto de borde, en los cuales se utilicen datos de cobertura vegetal, sobre todo en el sotobosque, ya que la distribución vegetal en el bosque afecta directamente los patrones de vuelo de los murciélagos.

•Se recomienda utilizar variables microclimáticas como intensidad de luz, viento y temperatura para evaluar su influencia en la distribución de las especies de murciélagos en relación con el borde de bosque y el interior.

•Es necesario utilizar varias metodologías como trampas de arpa y detectores de ultrasonidos para tener un inventario más completo.

LITERATURA CITADA

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Recibido: 27 de julio de 2009

Aceptado: 15 de julio de 2011